El olivo (Olea europaea subsp. europaea var. europaea) es uno de los primeros cultivos leñosos domesticados. Actualmente el olivo se encuentra ampliamente distribuido por todas las regiones de clima mediterráneo. La Antracnosis, causada por las especies complejas Colletotrichum acutatum y C. gloeosporioides, es la enfermedad del olivo que más afecta a la calidad del aceite. Aun así, el efecto de la Antracnosis en la calidad del aceite es ampliamente desconocido. Por lo que creemos esencial que se afronten estudios encaminados a dilucidar el efecto de las especies del patógeno, el cultivar de olivo y el tipo (latente o visible) y severidad de las infecciones de la aceituna en los distintos parámetros de calidad del aceite como la acidez, índice de peróxidos, K232, K270, compuestos fenólicos o ésteres alquílicos. Esta revisión presenta los conocimientos actuales sobre la biología, epidemiología, control, y efecto en la calidad del aceite de la Antracnosis del olivo.
SUMMARY
Olive Anthracnose and its effect on oil quality. Olive (Olea europaea subsp. europaea var. europaea) is one of the first domesticated and cultivated trees that is widely distributed in the Mediterranean regions. The Anthracnose, caused by the two complex fungal species Colletotrichum acutatum and C. gloeosporioides, is the most important disease adversely affecting the olive oil quality. Even so, the effect of Anthracnose on oil quality is largely unknown and many questions remain unanswered. This offers a unique opportunity to study how Colletotrichum species, cultivars, infection type (latent or visible) and severity, and other factors that may affect different parameters of oil quality, such us acidity, peroxide value, K232, K270, phenolic compounds, or alkyl esters. This review focuses on the current knowledge of the biology, epidemiology, and management of Anthracnose and its effect on olive oil quality.
PALABRAS CLAVEAceite de oliva virgenAceituna jabonosaCalidad de aceiteOlivoKEYWORDSOil qualityOliveSoapy rotVirgin oil1. EL OLIVO
El olivo (Olea europaea subsp. europaea var. europaea) es miembro de la familia Oleaceae junto a unas 600 especies entre las que se encuentran el aligustre (Ligustrum), fresno (Fraxinus) y jazmín (Jasminun). Dentro de la especie O. europea se insertan distintas subespecies como laperrinei, cuspidata, guanchita, marroccana y cersiformis (Green, 2002), aunque su correcta ubicación filogenética está en continuo cambio. El olivo es una especie que de forma natural ocupa las orillas del Mar Mediterráneo, aunque de la mano del hombre ha colonizado zonas de clima mediterráneo del hemisferio sur como Argentina, Australia, Chile y Sudáfrica (Zohary, 1994; FAO, 2012).
El acebuche u olivo silvestre (Olea europaea subsp. europaea var. sylvestris), es la variedad botánica más próxima al olivo cultivado y de la cual procede. En general, se acepta que el olivo se domesticó mediante selección automática de los individuos más sobresalientes de acebuche en el Oriente Medio durante la Edad del Bronce, hace unos 6000–5500 años (Zohary y Spiegel-Roy, 1975). Posteriormente, estas variedades primigenias fueron propagadas vegetativamente y distribuidas por ambas orillas del Mediterráneo por los fenicios y posteriores civilizaciones (Rallo, 2005). A pesar de ello, no se descarta que hubiesen procesos de domesticación secundarios en otros puntos alejados del Medio Oriente como España o el Magreb, aunque estas zonas están consideras como centros de diversificación y no domesticación (Besnard et al., 2013). Actualmente, se calcula que existen 2.500 variedades de olivo distribuidas localmente (Caballero et al., 2006) aunque unas pocas han colonizando una amplio rango de zonas agroclimáticas (Bronzini de Caraffa et al., 2002).
El olivo es una de las fuentes más importante de aceite vegetal para el consumo humano. Varios estudios realizados entre los años 1950-1970 por el Dr. Keys y colaboradores asociaron la dieta mediterránea, y en particular el consumo de aceite de oliva, con el escaso número de fallecimientos por enfermedades cardiovasculares en la isla griega de Creta (38/10000 habitantes) comparado con otros países como Estados Unidos (773/10000 hab). Esta diferencia se acentuaba aún más en el caso de Finlandia (1202/10000 hab) cuyos habitantes tenían un nivel de consumo de grasas similar al de los cretenses aunque mayoritariamente de origen animal (Keys et al., 1952; Keys, 1970; Matalas et al., 2001). El aceite de oliva ha sido declarado como un “alimento medicinal” por la Administración Americana de Alimentos y Medicamentos (FDA) debido a su efecto protector contra las enfermedades cardiovasculares uniéndose al grupo de alimentos medicinales junto a las avellanas y los ácidos grasos omega-3 (www.fda.gov).
Entre las enfermedades aéreas que afectan al olivo destacan la Tuberculosis, causada por la bacteria Pseudomonas savastanoi pv. savastanoi; y sobre todo las enfermedades fúngicas Repilo, causada por Spilocaea oleaginea; Emplomado, causada por Pseudocercospora cladosporioides; y la Antracnosis o Aceituna jabonosa, causada por varias especies del género Colletotrichum. Mundialmente, la Antracnosis es la enfermedad más importante de la aceituna (Andrés, 1991; Trapero y Blanco, 2008; Moral et al., 2009c; Cacciola et al., 2012) y, sin duda alguna, la enfermedad que causa un mayor deterioro de la calidad del aceite (García, 1995; 1998; García et al., 1997a; Iannotta et al., 1999; Mincione et al., 2004; Carvalho et al., 2008).
El género Colletotrichum está compuesto por unas 600 especies que afectan a más de 3000 especies de plantas silvestres y cultivadas (Farr y Rossman, 2013). Entre ellas, numerosos cultivos leñosos de zonas tropicales, subtropicales y templadas como almendro (Prunus dulcis), arándano (Vaccinium spp.), cítricos (Citrus spp.), mango (Magnifera indica), melocotonero (Prunus persica) y, frutos con alto contenido lipídico como los del aguacate (Persea americana) (Prusky et al., 2000).
Este trabajo pretende ayudar al sector oleícola a mejorar el conocimiento y control de la enfermedad del olivo que perjudica más seriamente a la calidad organoléptica del aceite. Además, actualiza el conocimiento científico de la enfermedad y establece futuras líneas de colaboración entre especialistas en calidad de aceite y fitopatólogos.
2. HISTORIA, IMPORTANCIA Y DISTRIBUCIÓN DE LA ANTRACNOSIS
La Antracnosis fue descrita científicamente por primera vez en Portugal por J. V. d‘Almeida quien publicó un breve descripción de la enfermedad y del agente causal (Almeida, 1899). Posteriormente, La Antracnosis ha sido descrita en la mayoría de los países oleícolas del mundo de ambos hemisferios (Tabla 1).
Países en los que ha sido descrita la Antracnosis del Olivo
País
Año
Fuente
Portugal
1899
Almedia, 1899
Francia
1911
Citado por Bompeix et al., 1988
España
1914
González-Fragoso, 1914
Rusia
1929
Citado por Farr y Rossman, 2013
Uruguay
1932
Citado por Farr y Rossman, 2013
Grecia
1934
Biraghi, 1934
Japón
1935
Hemi y Murata, 1935
EE.UU
1942
Pontis y Hansen, 1942
Brasil
1943
Farr y Rossman, 2013
Argentina
1943
Citado por Fernández, 1973
Italia
1950
Ciccarone, 1950
Sudáfrica
1956
Gorter, 1956
Australia
1962
Sergeeva et al., 2008a
China
1986
Margarita et al., 1986
India
1990
Sharma y Kaul, 1990
Yugoslavia (antigua)
1999
Vucinic et al., 1999
Montenegro
2002
Latinovic y Vucinic Z, 2002
Ucrania
2004
Citado por Farr y Rossman, 2013
Túnez
2010
Rhouma et al., 2010
En diversos tratados clásicos de agricultura, como los libros de Columela (siglo I), Plinio (siglo I) y Alonso de Herrera (siglo XVI), se menciona la necesidad de adelantar la recolección en los años lluviosos, reducir el atrojado y eliminar las aceitunas que estén en mal estado para obtener aceite de buena calidad. Aunque, es el agrónomo sevillano Bū’l-Jayr (siglo XI) quien hace alusión clara a la Aceituna Jabonosa al recomendar procesos especiales de elaboración de aceite “si las aceitunas enferman y se debilitan hasta convertirse en una especie de jabón”.
En Italia, es probable que la Antracnosis fuera introducida en el sur desde Albania o Grecia durante la Segunda Guerra Mundial originando gravísimas epidemias durante la década de 1950–60 que afectaron a unas 5000 ha en la región de Apulia (Ciccarone, 1950; Graniti y Laviola, 1981). Posteriormente, la enfermedad se extendió en toda la región llegando a afectar a unas 40000 ha detectándose en las islas de Cerdeña y Sicilia (Ciccarone, 1950; Saponaro, 1953; Martelli, 1959; 1960; Graniti et al., 1993). Durante estas epidemias, el patógeno afectó entre el 10 y 65% de las aceitunas de diversas zonas de la Apulia causando importantes defoliaciones en el cv. Cellina di Nardò (Martelli, 1959; 1960). A partir de 1960 se observó una mengua de la enfermedad que se ha atribuido a la disminución de las precipitaciones, al incremento de tratamientos cúpricos y a un cambio en la virulencia del hongo, al mezclarse las poblaciones patogénicas de olivo con otras locales menos virulentas pero mejor adaptadas (Graniti et al., 1993).
En Portugal, se han descrito varias epidemias severas asociadas al cultivar dominante del país ‘Galega vulgar’. A finales de los años 60, las pérdidas debidas a la Antracnosis superaban los 3 millones de dólares en este país (Coutinho, 1968). Años más tarde, Azevedo (1976), calculó que en zonas húmedas de este país el patógeno causaba unas pérdidas próximas al 50% de la producción de aceite. En estudios realizados entre 2004–2006, Talhinhas et al. (2009) describen una prevalencia de la enfermedad entre el 65 y 100% y una incidencia del 22% en los años más secos (2004 y 2005), y del 85% en el año más lluvioso (2006), en los olivares de la región del Algarve.
En España, la Antracnosis ocupa el 5° lugar en importancia entre las plagas y enfermedades del olivo, produciendo unas pérdidas medias anuales del 2.6% de la cosecha, aunque éstas alcanzan un 40% en las zonas húmedas del sur y noreste peninsular donde predominan cultivares susceptibles y la enfermedad es endémica (Andrés, 1991; García, 1998; Trapero y Blanco, 2008). Recientemente, hemos estimado que la pérdidas alcanzan los 75.2 millones de euros anuales en España (Moral et al., 2009c). En Andalucía, cabe destacar que el cv. Picual, predominante en la principal provincia oleícola, Jaén, muestra un elevado nivel de resistencia por lo que las epidemias están asociadas a zonas productoras dominadas por los cvs. Hojiblanca, Lechín de Sevilla o Picudo. Aunque carecemos de información precisa, no se registraron epidemias severas de Antracnosis en esta región durante el periodo 1970–1995 coincidiendo con una menor pluviometría. En 1997, el otoño especialmente cálido y lluvioso propició una grave epidemia de esta enfermedad que, en el sur de Córdoba y norte de Málaga, afectó a la totalidad de las aceitunas con la consiguiente pérdida de producción y de calidad de la cosecha (Trapero y Blanco, 2008). Por último, en la campaña oleícola 2012/13, condicionada por la elevada pluviometría y las temperaturas suaves, el patógeno ha afectado gravemente a olivares de las provincias de Córdoba, Málaga y Sevilla.
3. SINTOMATOLOGÍA
Los síntomas más característicos de la Antracnosis se manifiestan en las aceitunas maduras aunque pueden observarse también en los frutos verdes dependiendo de la resistencia del cultivar, presión de inóculo y condiciones ambientales. Las aceitunas afectadas presentan manchas deprimidas de color ocre o pardo, que crecen y pueden llegar a coalescer, dando lugar a su podredumbre parcial o total. Los ataques se producen en cualquier parte de la aceituna, aunque suelen ser más frecuentes en su zona apical o basal (Martelli, 1960; Mateo-Sagasta, 1968). En aceitunas sin síntomas externos pueden observarse un deterioro del mesocarpo alrededor del hueso que adquiere una tonalidad parda (Agosteo et al., 2005).
Cuando el tiempo es húmedo, sobre las lesiones aparecen los órganos fructíferos asexuales del hongo (conidiomas acervulares o acérvulos), que emiten una sustancia gelatinosa rosa-anaranjada que contiene gran cantidad de esporas (conidios) y que le da el nombre de Aceituna jabonosa (Mateo-Sagasta, 1968; Moral y Trapero, 2009b; Figura 1a). Si baja la humedad y la temperatura se incrementa, las aceitunas afectadas se momifican (Mateo-Sagasta, 1968; Graniti et al., 1993; Figura 1b). El patógeno coloniza el pedúnculo desde el fruto infectado causando su caída (Oliveira et al., 2005) aunque algunas momias pueden quedar en la copa de los árboles entre campañas. El patógeno también puede colonizar las semillas de la aceituna a través del canal peduncular del hueso causando su podredumbre o afectando a la germinación y desarrollo de las plántulas que, en ocasiones, pueden morir (damping-off) (Moral et al., 2009a).
Síntomas de la Antracnosis del olivo causada por Colletotrichum spp. (A) Aceitunas con podredumbre en el área peduncular. (B) Aceituna momificada. (C) Desecación y muerte de ramos fructíferos. (D) Olivo severamente afectado de muerte de ramas junto a un olivo completamente podado (flecha) debido a la enfermedad.
El segundo síndrome asociado a la Antracnosis es la muerte de ramas. Inicialmente, las hojas muestran zonas necróticas que pueden avanzar hasta afectar a su totalidad. Las hojas marchitas terminan por abarquillarse y quedan adheridas a las ramitas dando lugar a un puntisecado generalizado que puede progresar hasta afectar a ramas principales (Martelli, 1960; Zachos y Makris, 1963; Azevedo, 1976; Moral et al., 2009c; Figura 1c). Es frecuente observar árboles que han sido severamente afectados por este segundo síndrome y sometidos a una poda intensa buscando la formación de una nueva copa sana (Figura 1d).
Este segundo síndrome se ha asociado a la producción de toxinas del patógeno en la aceitunas afectadas y que se movilizan al resto del árbol (Moral et al., 2009c). En España, el patógeno puede ser aislado de hojas infectadas aunque no llega a desarrollar acérvulos en condiciones de campo (Moral et al., 2009c) y sólo lo hace cuando las hojas están sometidas a elevada humedad durante varias semanas en condiciones artificiales. Por el contrario, acérvulos en hojas sí se han observado en condiciones naturales en Australia (Sergeeva et al., 2008b), Grecia (Zachos y Makris, 1963) e Italia (Martelli, 1961). El patógeno también causa infecciones de inflorescencias y frutos jóvenes. Estos ataques tienen escasa o nula importancia sobre la cosecha y sólo se han registrado en Sudáfrica (Gorter, 1956), España (Moral et al., 2009c) y Australia (Sergeeva et al., 2008a).
4. ETIOLOGÍA
El hongo causante de la Antracnosis fue descrito por Almeida en 1899 con el nombre de Gloeosporium olivarum Alm. Estudios posteriores confirmaron que esta especie era indistinguible de otras especies de Gloeosporium siendo reclasificadas por Von Arx en la especie compleja Colletotrichum gloeosporioides (Penz.) Penz. et Sacc. (Arx, 1970). El género Colletotrichum (teleomorfo Glomerella), contiene aproximadamente 900 especies (Sutton, 1980). En la clasificación tradicional de los hongos, Colletotrichum se encuadra en la división Eumycota, subdivisión Deuteromycotina, clase Coelomycetes y orden Melanconiales (Ainsworth, 1973). Si se clasifica éste atendiendo a su teleomorfo Glomerella, se inserta en el subreino Dikarya, phyllum Ascomycota, subphyllum Pezizomycotina, clase Sordariomycetes y orden Phyllachorales (Hibbet et al., 2007).
En 1986 se detectó la especie C. acutatum Simmonds ex Simmonds atacando al olivo en China (Margarita et al., 1986) y cuya principal característica distintiva era poseer una mayor proporción de conidios fusiformes y estrechos. Posteriormente, esta especie se describió afectando a olivos en India (Mugnai et al., 1993), España (Martín y García, 1999), Italia (Agosteo et al., 2000) y Portugal (Talhinhas et al., 2005). La presencia de C. acutatum en estas zonas plantea la cuestión sobre si se trata de una introducción reciente, o bien si han existido diferentes variantes o especies del patógeno bajo la denominación común de G. olivarum o C. gloeosporioides.
El incremento del potencial discriminante de las técnicas moleculares ha permitido diferenciar grupos genéticamente homogéneos dentro de las especies originales C. acutatum sensu lato (s.l.) y C. gloeosporioides s.l. Posteriormente, estos grupos han sido reclasificados como especies nuevas aceptando que las especies de hongos están constituidas por grupos filogenéticamente próximos debido a que las formas intermedias (“híbridos”) tienden a desaparecer por una menor adaptación. Tras diversas reclasificaciones, análisis moleculares recientes utilizando varias regiones del ADN han permitido discernir 31 y 22 especies pertenecientes a los complejos C. acutatum s.l y C. gloeosporioides s.l., respectivamente (Damm et al., 2012; Weir et al., 2012).
De las 31 especies del complejo C. acutatum s.l., seis han sido asociadas con la Antracnosis del olivo: C. acutatum sensu stricto (s.s), C. fiorinae, C. godetiae (=C. clavatum), C. nymphaeae, C. rhombiforme y C. simmondsii (Damm et al., 2012). La importancia de estas especies en olivo varía sustancialmente con la región olivarera, destacando C. godetiae en Andalucía (Moral et al., 2012) y en Italia (Faedda et al., 2011) y C. nymphaeae en Portugal (Talhinhas et al. 2005) y C. acutatum s.s. en Australia y Sudáfrica (Damm et al., 2012). Aunque en Portugal la especie C. nymphaeae es dominante y la única que se encuentra en muchos olivares, es frecuente encontrar esta especie junto a las restantes especies descritas (Talhinhas et al., 2009). En Andalucía, la especie mayoritaria es C. godetiae aunque hemos detectado algunos aislados de C. simmondsii en la provincia de Huelva. La especie C. godetiae fue identificada en Italia como C. clavatum, debido a la morfología claviforme de los conidios (Faedda et al., 2011), pero C. godetiae es el nombre actualmente aceptado por los micólogos (Damm et al., 2012).
De las 22 especies del complejo C. gloeosporioides s. l., seis han sido asociadas con la Antracnosis del olivo: C. aenigma, C. gloeoporioides s.s., C. kahawe sbp. ciggaro, C. quenslandium, C. siamense y C. theobromicola (Schena et al., 2013). La importancia de estas especies en olivar es poco conocida al haberse descritas recientemente. El complejo C. gloeosporioides s.l. está ampliamente distribuido en todas las regiones olivareras, pero su virulencia en aceituna parece menor que la de C. acutatum (Martín et al., 2002), habiéndose postulado como un patógeno secundario (Talhinhas et al., 2009). No obstante, se han observado ataque severos en campo por C. gloeosporioides s.l. y los estudios de Schena et al. (2013) han puesto de manifiesto que algunas especies, como C. gloeosporioides s.s. y C. theobromicola, resultan altamente virulentas incluso en aceitunas verdes. En este estudio se identificó también la especie C. karstii, del complejo C. boninense s.l., como patógena de aceitunas aunque de escasa virulencia.
En ninguno de los estudios donde se aborda la influencia de la Antracnosis en la calidad del aceite de oliva se especifica la especie concreta de Colletotrichum involucrada (García et al., 1997a; García, 1998; Carvalho et al., 2008; Iannotta et al., 1999), de ahí que la influencia de factor especie sea desconocida.
5. CICLO BIOLÓGICO Y EPIDEMIOLOGÍA
La principal fuente de inóculo de la Antracnosis son las aceitunas momificadas que quedan en la copa del árbol (Mateo-Sagasta, 1968; Graniti et al., 1993; Moral y Trapero, 2012). Durante el otoño, el patógeno produce una enorme cantidad de conidios (>20 mil conidios/momia) en éstas aunque varía con el cultivar y las condiciones ambientales, siendo las óptimas 20–25 °C y 96 h de humectación (Moral y Trapero, 2012). Los conidios son dispersados a corta distancia por las salpicaduras de las gotas lluvia de ahí la distribución en focos de la enfermedad. La dispersión de inóculo a larga distancia se debe a la distribución de plantones infectados o contaminados (Cacciola et al., 2012; Moral et al., 2012) y a la posible dispersión por la mosca del olivo (Agosteo et al., 2006) o la maquinaria de recolección. El teleomorfo del patógeno, cuyas ascosporas podrían dispersarse por el viento a larga distancia, no se ha detectado en condiciones de campo (Cacciola et al., 1996).
Los frutos momificados que caen al suelo, y no se recolectan, se degradan debido a microorganismo secundarios o son enterrados, por lo que participan escasamente en la generación de inóculo si son comparados con las momias aéreas (Graniti et al., 1993; Moral y Trapero, 2012). En las zonas donde se dan ataques en ramas y hojas, Australia o el sur de Italia, el hongo sobrevive y puede producir inóculo en éstas, por lo que el ciclo de patogénesis en estos lugares es diferente al que resulta de considerar exclusivamente los ataques al fruto (Martelli, 1960; Cacciola et al., 1996; Seergeva et al., 2008b).
La infección primaria ocurre durante la primavera pudiendo afectar a las inflorescencias aunque en condiciones de campo tienen escasa repercusión (Sergeeva et al., 2008a; Moral et al., 2009c). El patógeno también puede causar infecciones latentes (asintomáticas) en las aceitunas desde sus primeros estadios fenológicos (Moral et al., 2009c). Durante el otoño, cuando las aceitunas infectadas cambian de color, el patógeno se reactiva causando la típica podredumbre de aspecto jabonoso (Cacciola et al., 2012; Moral et al., 2009c). No se conocen los procesos que desencadenan la salida de latencia del patógeno, aunque las aceitunas disminuyen su resistencia con la madurez (Moral et al., 2008) debido a la dinámica de compuestos fenólicos del fruto. Las aceitunas momificadas que quedan en el árbol pueden producir inóculo a lo largo de todo el año cuando se hidratan. Así, tras las primeras lluvias de otoño se inicia la producción masiva de conidios en las momias. Una vez que el fruto está maduro, la Antracnosis muestra un periodo de incubación de 4–10 días en los cultivares susceptibles (Mateo-Sagasta, 1968; Graniti et al., 1993; Moral et al., 2008) por lo que se considera una enfermedad policíclica (Graniti et al., 1993; Trapero y Blanco, 2008; Cacciola et al., 2012; Figura 2). Aun así, en condiciones de campo suelen producirse pocos ciclos secundarios ya que cuando la temperatura media baja (≤15 °C) las infecciones se mantienen latentes (Moral y Trapero, 2012). Finalmente, el patógeno produce una toxina (Aspergillomarasmina B) en los frutos momificados que se moviliza causando el segundo síndrome: la desecación y muerte de ramas (Ballio et al., 1969; Bousquets et al., 1971; Bottalico, 1973; Moral et al., 2009c).
Ciclo de patogénesis de la Antracnosis del olivo causada por Colletotrichum spp.
La temperatura óptima para la germinación de los conidios es 20–24 °C (Oliveira et al., 2005; Moral et al., 2011) aunque en algunos aislados Italianos se sitúa entre 25–30 °C (Loprieno y Tenerini, 1960). La germinación, a su vez, es dependiente de la humedad relativa siendo necesaria agua libre o humedad próxima a saturación (>98%) (Graniti et al., 1993; Moral et al., 2011). La infección de las aceitunas se produce a temperaturas comprendidas entre los 10 y 30 °C, mostrando un óptimo entre 17–20 °C, y se incrementa con el periodo de humectación (Graniti et al., 1993; Oliveira et al., 2005; Moral et al., 2012). La especie de Colletotrichum también influye en la infección y desarrollo de síntomas siendo C. simmondsii menos virulento que C. godetiae a temperaturas ≤20 °C (Moral et al., 2012).
En Andalucía, la epidemia suele iniciarse durante la primera quincena de noviembre y se incrementa de forma exponencial hasta diciembre cuando la temperatura media baja (≤15 °C). Este hecho limita la salida de latencia del patógeno, de ahí que sea frecuente que la incidencia de aceitunas con infecciones latentes sea entre dos y tres veces superior al de aceitunas con lesiones visibles (Moral y Trapero, 2012; Figura 3). A su vez, la incidencia final está linealmente relacionada con tasa de maduración de las aceitunas, por lo que los síntomas se adelantan en olivos de cultivares susceptibles cuyas aceitunas maduran más rápido (Moral y Trapero, 2012; Figura 4). Este hecho está condicionado por la epidemia del año anterior, ya que si ésta causó la seca de ramos fructíferos, los olivos muestran menor carga de aceituna adelantando su maduración. Ello, junto a la presencia de mayor número de momias (inóculo), explicaría la existencia de epidemias concatenadas entre años (Mora et al., 2008). Finalmente, la severidad de la epidemia está relacionada con las precipitaciones acaecidas durante el otoño y no muestra relaciones con las ocurridas durante primavera (Moral y Trapero, 2010; Figura 5).
Evolución de la incidencia (0-1) de aceitunas con infecciones visibles y latentes de Colletotrichum spp. en el T. M de Cabra, Córdoba, durante la campaña 2005/06 en los cvs: (A) Hojiblanca (susceptible), (B) Picudo (susceptible) y (C) Picual (resistente).
Relación lineal entre la tasa de maduración del fruto (días−1) y la incidencia final (0-1) de aceitunas afectadas por Colletotrichum spp. en los cvs. Hojiblanca (susceptible), (B) Picudo (susceptible) y (C) Picual (resistente).
Relación entre precipitación e incidencia de aceitunas afectadas por Colletotrichum spp. durante 2005, 2006 y 2007 en el T. M de Cabra. (A) Precipitación acumulada (mm) en primavera-verano, otoño e invierno. (B) Aceitunas afectadas (%) en los cvs. Hojiblanca (susceptible), Picual (resistente) y Picudo (susceptible).
En trabajos realizados en Andalucía con el cultivar moderadamente susceptible ‘Arbequina’, hemos podido observar el desarrollo epidémico de la enfermedad progresa más rápido en las plantaciones en seto (1904 árboles ha−1) que las plantaciones de alta densidad (204 a 816 árboles ha−1) (Moral et al., 2012). Este hecho se debe principalmente a las condiciones microclimáticas en el interior del seto (baja ventilación, elevada humedad relativa y tiempo de humectación) y al escasa distancia entre fuentes de inóculo (aceitunas momificadas), por lo que se recomienda incrementar los tratamientos cúpricos en este tipo de plantaciones.
Otros factores que influyen en el desarrollo epidémico de la enfermedad son: la presencia de microorganismos antagonistas (Segura, 2003), la presencia de heridas causadas por la Mosca del olivo (Mateo-Sagasta, 1968; Graniti et al., 1993; Moral et al., 2008), y los tratamientos fungicidas realizados (Roca et al., 2007). Además hemos podido observar que existe una relación negativa entre susceptibilidad a la Antracnosis y concentración de calcio en el fruto (Moral y Trapero, 2009b), lo que explicaría la severas epidemias que se desarrollan en suelos ácidos de Portugal o de las provincias de Sevilla y Huelva.
6. Control
La resistencia es uno de los métodos de control más eficaces y respetuoso medioambientalmente, puede combinarse con otros métodos de control como el biológico o químico y ha permitido incrementar la producción agrícola amortiguando la fluctuación de la cosecha entre años. En el olivo, desafortunadamente, la resistencia a plagas o enfermedades no se ha considerado como una medida de control debido en gran parte a la falta de una información rigurosa sobre la resistencia/susceptibilidad de los cultivares. En el caso de la Antracnosis del olivo, la resistencia y susceptibilidad genética son los extremos de una variable continua resultado de la interacción entre los mecanismos utilizados por el hongo para producir infección y enfermedad y los mecanismos, pasivos o activos, de resistencia de la planta (Moral y Trapero, 2009b).
En condiciones controladas, la resistencia del olivo a Colletotrichum spp. se expresa como: retraso en la colonización de los tejidos de la aceituna (Gomes et al., 2009), incremento del periodo de latencia, disminución de la tasa máxima de desarrollo de síntomas (Moral et al., 2008) y reducción de la cantidad de inóculo que produce el patógeno (Moral y Trapero, 2012). En campo, se observa una disminución de la tasa máxima de desarrollo de síntomas y un incremento del periodo de latencia, siendo frecuente que las infecciones queden asintomáticas durante periodos prolongados en los cultivares resistentes (Moral y Trapero, 2012; Figura 3).
Actualmente podemos encontrar desde cultivares de olivo altamente susceptibles a cultivares con resistencia completa (Tabla 2) aunque esta información presenta limitaciones, ya que en la mayoría de los casos está basada en observaciones de campo siendo frecuentes las contradicciones debido a errores de identificación de los cultivares y a la confusión entre síntomas causados por distintos patógenos (Mateo-Sagasta, 1968; Moral et al., 2005). Un factor crítico que condiciona la resistencia de los cultivares es el estado de madurez del fruto, ya que cuando la aceituna está sobremadura todos los cultivares resultan susceptibles y apenas existen diferencias entre ellos. Otros factores que pueden influir en la resistencia son la interacción especie de Colletotrichum-cultivar o a la existencia de grupos de virulencia o razas del patógeno (Moral y Trapero, 2009b; Xaviér et al., 2010).
Resistencia de cultivares de olivo a la Antracnosis causada por Colletotrichum spp
Agosteo et al., 20051; Andrés, 19912; Barranco et al., 20003; Bartolini y Cerreti, 20134; Branz-Sobreiro, 19925; Cacciola et al., 19966; García et al., 1997b7; Graniti, 19538; Graniti, 19549; Hemi y Murata, 193510; Loprieno y Tenerini, 196011; Martelli, 196012; Martelli, 196113; Mateo-Sagasta, 196814; Montioroni, 195615; Moral et al., 200516; Moral et al., 200617; Moral y Trapero, 2009a19; Penninsi et al., 199319; Pontis y Hansen, 194219; Sergeeva, 201120
Nota: Los trabajos en los que las evaluaciones se realizaron en condiciones de inoculación artificial aparecen marcadas en negrita.
La evaluación de los 15 primeros cultivares obtenidos en el programa de mejora UCO-IFAPA de Córdoba también ha permitido encontrar una amplia respuesta a la Antracnosis, obteniéndose dos cultivares resistentes (‘UC 07-60’ y ‘UC 10–30’), aunque ninguno mejora las características de resistencia del parental ‘Frantoio’ (Moral et al., 2006).
Por último, cabe comentar que tanto en las prospecciones de campo como en las inoculaciones artificiales hemos podido observar que la mayoría de los genotipos de acebuche muestran una elevada resistencia a la Antracnosis. Esta selección natural hacia resistencia puede deberse al hecho de que el patógeno afecta a la viabilidad de la semillas (Xaviér et al., 2012) o la capacidad de dispersión de las aceitunas sintomáticas que podrían ser rechazadas por las aves frugívoras.
Las prácticas culturales que favorezcan la ventilación de los olivos, como la poda de las ramas internas y evitar los marcos de plantación excesivamente estrechos, muestran elevada eficacia en la Antracnosis del olivo. Además, es aconsejable la eliminación de las ramas muertas y de las aceitunas momificadas de la copa de los árboles. Cabe destacar, que la estrategia de control más efectiva es adelantar la recolección, debido a que la susceptibilidad de la aceituna aumenta con su estado de madurez, acortándose el tiempo necesario para que se desarrollen ciclos secundarios (Andrés, 1991; Graniti et al., 1993; Moral et al., 2008; Trapero et al., 2009; Cacciola et al., 2012). Este hecho, ha llevado a algunos autores a recomendar la utilización de cultivares de maduración tardía (Bompeix et al., 1988).
En cultivares susceptibles a la Antracnosis, cuando no se recogen en verde, el control efectivo de la enfermedad requiere el empleo de fungicidas. A pesar de que se redujo un 43% el consumo de fungicidas cúpricos a nivel europeo durante 1993–2003 en favor de otros compuestos como los carbamatos, quinolinas o estrobilurinas (Eurostat, 2007), la aplicación de fungicidas cúpricos sigue siendo la medida de control más utilizada para la enfermedades del olivo y en particular, para la Antracnosis (Martelli y Piglionica, 1961; Graniti y Laviola, 1981; Graniti et al., 1993; Pérez, 2011), y suponen un gasto anual de unos 200 millones de euros al sector oleícola español (Trapero et al., 2009). Esta prevalencia de los productos cúpricos se debe a que el uso de fungicidas orgánicos en postfloración está muy limitado ya que existe la posibilidad de que se absorban en el aceite del fruto al ser en su mayoría liposolubles (Moral y Trapero, 2009b).
Los compuestos cúpricos además poseen numerosas características que han motivado su amplia utilización como: elevada persistencia, amplio espectro de acción contra hongos y bacterias, capacidad de interferir con las toxinas del patógeno y precio bajo, aunque en los últimos años se ha incrementado su precio sustancialmente (Pennissi et al., 1993, Roca et al., 2007). Asimismo, y aunque se han utilizado en el olivar prácticamente desde su descubrimiento por Millardet (1885), no se han detectado poblaciones de hongos tolerantes, al tratarse de fungicidas “multisitio” que afectan a la membrana celular de las esporas sustituyendo otros iones (H+, K+, Ca2+ y Mg2) esenciales y afectando a las esterasas de membrana. En el interior de la espora, los iones Cu2+ se fijan sobre diversos grupos químicos (imidazoles, carboxilos, fosfatos, sulfhidrilos, aminas o hidroxilos) presentes en numerosas proteínas y afectan a la cadena de respiración mitocondrial (Montag et al., 2006; Borkow y Gabbay, 2009).
En un trabajo realizado durante 4 años en Andalucía, se identificó el inicio del otoño como el momento óptimo de control de la enfermedad (Pérez, 2011) coincidiendo con las recomendaciones realizadas en Italia (Graniti et al., 1993; Penninsi et al., 1993; Prota, 1995). Debido a la enorme capacidad de dispersión y multiplicación del hongo y al carácter protector de los fungicidas cúpricos, los tratamientos otoñales deben realizarse antes de que se observe el primer fruto afectado en campo, repitiéndose en años lluviosos o con cultivares tardíos debido al lavado del cobre (Moral et al., 2009b). Por el contrario, los tratamientos otoñales no son necesarios en las zonas donde predominen cultivares resistentes a la Antracnosis, como es el caso de la provincia de Jaén donde domina el cv. Picual. Hasta el momento, los tratamientos primaverales han mostrado una eficacia limitada (Martelli y Piglionica 1961; Pérez, 2011) debido a la mayor importancia de las infecciones otoñales. Por ello, estos tratamientos sólo serían eficaces los años con primavera lluviosa, elevado inóculo en campo y otoño seco.
En general, los años con elevado inóculo en campo (años precedidos de epidemias de Antracnosis), condiciones climáticas favorables (otoño húmedo y cálido) para el desarrollo de le enfermedad y en los que las aceitunas adelante su maduración (años de descarga), si los cultivares son susceptible al patógeno, es recomendable mantener protegido el fruto durante todo el otoño y adelantar la recolección. En el caso de que el cultivar sea de doble aptitud (mesa y aceite) podemos optar por el verdeo.
Los compuestos cúpricos que hemos evaluado (hidróxido de cobre, oxicloruro de cobre y sulfato cuprocálcico) han mostrado un eficacia alta contra el patógeno a excepción del sulfato tribásico de cobre. A nivel experimental, también hemos observado una elevada eficacia del tebuconazol, aunque su uso está limitado a prefloración (Pérez, 2011). En Italia, Pennisi et al. (1993) observaron que el sulfato cuprocálcico permite un control mejor de la enfermedad que el bitertanol, hexaconazol, miclobutanil metiram y ziram. Resultados similares se obtuvieron en la India al comparar los compuestos cúpricos con distintos compuestos orgánicos (Sharma y Kaul, 1990). En el caso de las estrobilurinas, familia de fungicidas de más reciente incorporación al olivar, han sido escasamente investigadas contra la Antracnosis, aunque existen resultados que demuestran la eficacia de azoxistrobin en Italia (Agosteo et al., 2007) y de trifloxistrobin en España (Pérez, 2011). Cabe destacar que se han observado buena eficacia de la mezclas de compuestos cúpricos y orgánicos, como en el caso de oxicloruro de cobre y propineb o trifloxistrobin, o hidróxido cúprico y folpet (Pérez, 2011). Actualmente, el estudio de mezclas de ambos tipos de fungicidas, o la utilización de nuevos compuestos con baja concentración de cobre, son de especial interés ya que se espera una reducción importante de la cantidad cobre permitida que actualmente es de 6 kg/ha al año en la Unión Europea (EEC, 2007; Trapero et al., 2009; Cacciola et al., 2012).
Los compuestos cálcicos se están utilizando para control de la Antracnosis del manzano debido a que inhiben la actividad de enzimas excretadas por los patógenos y refuerzan la estructura de la pared celular de los tejidos del fruto (Rahman y Punja, 2007). En el caso del olivo, aún no hemos observado un efecto destacable de los compuestos de calcio (carbonato, cloruro, hidróxido, propinato y silicato) en el control de la enfermedad (Pérez, 2011). Aunque alguno de estos compuestos causan una inhibición de la formación de los apresorios, estructura fundamental para la infección de los conidios, próxima al 80% (Agalliu, 2009). Además, en condiciones naturales, se ha observado que el contenido de calcio en la aceituna esta positivamente relacionado con la resistencia que muestra al patógeno (Moral et al., 2009b).
La lucha biológica no han sido empleada de forma comercial contra la Antracnosis del olivo, aunque en inoculaciones artificiales de aceitunas, un aislado fúngico de Aureobasidium pullulans y dos bacterianos, Curtobacterium flaccumfaciens y Paenibacillus polymyxa, mostraron una capacidad de inhibición superior al 50% (Segura, 2003).
7. INFLUENCIA SOBRE LA CALIDAD DEL ACEITE
La obtención de un aceite de calidad es una premisa fundamental para cualquier olivicultor. Para ello es necesario tener en cuenta los diferentes factores que pueden afectar a la calidad del producto final en cualquiera de sus etapas de producción. Los factores climatológicos, edafológicos, agronómicos y, especialmente, la recolección y la sanidad de la aceituna influyen notablemente en la calidad del aceite de oliva.
Los parámetros físico-químicos (acidez libre, índice de peróxidos, absorbancia ultravioleta K270 y K232, y ésteres alquílicos), y sensoriales que permiten diferenciar las categorías comerciales del aceite de oliva virgen están recogidos en los reglamentos EEC 1991 y IOOC 2012 (Tabla 3). A su vez, los aceites de oliva de mayor calidad (vírgenes extras) se diferencian según la cantidad e intensidad de matices sensoriales tanto para el olfato como para el gusto.
Características físico-químicas y sensoriales de las diferentes categorías de aceite de oliva
Clasificación
Acidez Libre (%)
P.V. (meq O2 kg−1)
UV 270 nm
C. Organolépticas Intensidad Defecto; Frutado
Virgen Extra
≤0,8
≤20
≤0,22
Defecto=0Frutado>0
Virgen
≤2,0
≤20
≤0,25
0<Defecto≤3,5Frutado>0
Virgen Corrientea
≤3,3
≤20
≤0,30
3,5<Defecto≤6,00<Defecto≤3,5 y F=0
Lampante
>2,0>3,3b
–
–
Defecto>3,50<Defecto≤3,5 y F=0Defecto>6,0b
Sólo existe esta categoría en el Reglamento COI T. 15/NC N°3/Rev. 7
Valor para dicha categoría en el Reglamento COI T. 15/NC N°3/Rev. 7.
En general, los aceites procedentes de aceitunas caídas muestran elevada acidez y deterioro de la calidad sensorial (Uceda et al., 2008). Si las aceitunas caídas suponen un 5–10% del total de frutos, se produce un descenso notable de la calidad del aceite (Famiani et al., 2002). El estado de madurez de la aceituna también tiene una marcada influencia en la calidad del aceite (Alba et al., 2008). En general, el contenido en compuesto fenólicos se incrementa durante las primeras fases de maduración de la aceituna y disminuye posteriormente según una curva parabólica (Uceda et al., 2008). Durante el la maduración, además, se suele producir un incremento del ácido linoleico y, en ocasiones, del oleico, mientras que los ácidos palmítico y esteárico tienden a disminuir causando un descenso de la relación monoinsaturados/poliinsaturados (Uceda et al., 2008; Inglese et al., 2011). Para establecer el momento óptimo de recolección se aconseja la realización de análisis periódicos de las aceitunas (Alba, 2008), aunque suele ser próximo al momento en el que la pigmentación está limitada a la epidermis (Inglese et al., 2011). Por lo tanto, los sistemas de recolección que permitan una recolección de aceitunas aéreas en el momento óptimo de madurez de forma rápida, para evitar la sobremaduración y caída, y que no dañen su epidermis son los más aconsejados. Entre estos sistemas, podemos destacar los vibradores, tanto de tronco como manuales, y la vendimiadoras utilizadas para los setos del olivar de alta densidad. Recientemente, Guerfel et al (2010), Guerfel et al (2012) demostraron que este factor agronómico, el marco de plantación, también puede afectar a las características químicas (ácido oleico, hexanol, clorofila, carotenoides y fenoles totales) aunque estos estudios se realizaron en condiciones de secano en Túnez y con densidades comprendidas entre 51 y 156 árboles ha−1.
Una vez recogida la aceituna, los procesos de transporte, almacenamiento de las aceitunas, batido, centrifugación y almacenamiento del aceite también influyen marcadamente en la calidad del aceite (Alba, 2008).
La obtención de aceite de oliva calidad requiere la utilización de aceitunas sanas, es decir que no estén afectadas por insectos u organismos patógenos que les causen alteraciones (Runcio et al., 2008). Entre los insectos, destaca la Mosca del olivo que puede causar tanto pérdida de cosecha como de calidad del aceite, debido a la caída de aceitunas y a la galerías de las larvas en la pulpa de los frutos (Andrés, 1991). Una elevada infestación de Mosca está asociada con incrementos de la acidez libre, de la absorbancia en el ultravioleta y del índice de peróxidos (Tamendjari et al. 2009; Mraicha et al., 2010), así como una disminución de la estabilidad y contenido de compuestos fenólicos del aceite (Gómez-Caravaca et al. 2008; Tamendjari et al. 2009; Mraicha et al., 2010). En la mayor parte de los casos, los agentes biológicos que en última instancia deterioran la calidad del aceite son hongos filamentosos o levaduras que colonizan las galerías de las larvas de la mosca (Andrés, 1991).
Entre los organismos patógenos de las aceitunas destacan diversos hongos y principalmente las especies del género Colletotrichum (García et al., 1997a; García, 1998). Estudios recientes han mostrado que aceitunas bien recogidas y procesadas producen aceites de inferior calidad a las procesadas de manera irregular, siendo sólo la diferencia entre ellas la incidencia en las primeras de frutos afectados por Antracnosis. Las especies de Colletotrichum causan la podredumbre y caída prematura de las aceitunas, lo que origina en el aceite un color rojizo (“aceites colorados”) característico (Figura 6), aumento de la acidez y pésima calidad organoléptica, apareciendo los defectos de tierra y moho-húmedo-terroso (Mincione et al., 2004; Carvalho et al., 2008).
Aceite de oliva “colorado” (izq.) procedente de aceitunas afectadas por Colletotrichum spp. junto a aceite virgen extra (dcha.) procedente de aceitunas sanas (Foto de: Miguel Pastor).
En general, a medida que aumenta la incidencia de frutos afectados por Antracnosis, se produce simultáneamente una caída de la calidad de los aceites extraídos. Los aceites procedentes de aceitunas afectadas muestran aumento en el índice de peróxidos y, sobre todo, en la acidez libre (Iannotta et al., 1999); y una disminución de la estabilidad oxidativa, del contenido de polifenoles y α-tocoferol. De manera, que aceites procedentes de aceitunas con una incidencia del 15–20% dejan de ser clasificados como aceites de oliva virgen extra y con una incidencia mayor del 40–45% no pueden ser clasificados como aceites vírgenes al mostrar un porcentaje de acidez >0,8% y 2%, respectivamente (Mincione et al., 2004; Carvalho et al., 2008).
Otro parámetro de caracterización del aceite afectado por la Antracnosis es la composición esterólica que puede impedir el cumplimiento de las normas de comercio internacional de los aceites de oliva. En cambio, la composición de ácidos grasos se mantiene más o menos estable (Iannotta et al., 1999; Mincione et al., 2004) (Tabla 4).
Efecto de la incidencia (%) de aceitunas cv. Sinopolese afectadas por Colletotrichum en la calidad del aceite.
Incidencia (%)
Acidez Libre (%)
Índice Peróxidos (meq O2 Kg−1)
K232
K270
Estabilidad Oxidativa (h)
Fenoles Totales (mg Kg−1)
β-Sitosterol (%)
Esteroles Totales (mg kg−1)
0
0,45
4,16
1,40
0,13
11,00
299,7
93,9
3026
20
2,58
16,24
1,50
0,15
4,50
208,7
93.4
3443
40
6,43
33,14
1,75
0,19
2,00
139,7
91.6
4197
60
6,00
32,80
1,77
0,19
2,50
148,8
91.8
4400
100
8,38
42,73
2,06
0,25
1,50
133,4
90.8
4855
Fuente: Iannotta et al., 1999.
Recientemente, Runcio et al. (2008) han demostrado que los aceites procedentes de aceitunas afectadas por el patógeno muestran un incremento significativo en el contenido de aldehídos, principalmente heptanal, octanal y nonanal que atribuyen a las reacciones de descomposición de hidróxidos peróxidos que se forman durante la auto-oxidación del ácido oleico del aceite (Vichi et al., 2003). Asimismo, la infección por Colletotrichum también afecta a los alcoholes alifáticos y terpénicos y los contenidos de ceras (Mincione et al., 2004).
Por último, el contenido de ésteres alquílicos de los ácidos grasos en los aceites obtenidos de aceitunas que han sufrido un proceso de degradación por apilamiento en condiciones húmedas durante un largo período aumenta considerablemente (Tabla 5). Por lo que cabe esperar que la incidencia de Colletotrichum spp., que produce un aumento de la acidez libre y del contenido de alcoholes alifáticos, origine un aumento por esterificación de los ácidos grasos y los alcoholes, de manera que posiblemente no sólo haya ésteres metílicos y etílicos sino que se produzcan otros como propílicos y butílicos (Gómez-Coca et al., 2012).
Contenido en ésteres alquílicos de los ácidos grasos de aceites obtenidos de aceitunas con diferentes grados de deterioro
Muestra
Apilamiento (días)
FAME (mg kg−1)
FAEE (mg kg−1)
FAPE (mg kg−1)
FABE (mg kg−1)
Inicial
0
24
18
n.d.
n.d.
1
14
24323
177703
434
905
2
28
24963
88925
380
693
3
42
30014
167783
735
1052
4
50
38923
278260
1027
1543
Fuente: Pérez-Camino et al., 2002.
8. PERSPECTIVAS FUTURAS
Aunque durante los últimos años se han realizado avances importantes en el conocimiento de la epidemiología y control de la Antracnosis del olivo, todavía quedan numerosas investigaciones por desarrollar para conseguir un control más eficaz y respetuoso medioambientalmente. Por ello, actualmente estamos trabajando en el desarrollo de un sistema de toma de decisiones con un entorno informático amigable para los olivicultores. Con este sistema se espera identificar los momentos óptimos de control de la enfermedad en función de las condiciones ambientales y de la resistencia del cultivar lo que derivaría en un ahorro sustancial de fungicidas.
En el caso de la influencia del patógeno en la calidad del aceite de oliva, y a pesar de sus nefastas consecuencias, las carencias de conocimiento son aún mayores. Creemos que son necesarios estudios que aborden la influencia de la incidencia y severidad de la infección sobre la calidad del aceite incluyendo, además de los parámetros tradicionales, como la acidez y el índice de peróxidos, otros como el contenido de ésteres. Igualmente interesante sería estudiar el efecto del patógeno sobre la calidad de los aceites elaborados con aceitunas afectadas por el patógeno pero que aún no muestran síntomas visibles, es decir durante el proceso de infección latente. Por último, creemos esencial abordar el efecto varietal y etiológico en la calidad de los aceites procedentes de frutos afectados y la dinámica de degeneración de los aceites colorados. Afrontar estos trabajos requiere la colaboración necesaria de químicos del aceite y fitopatólogos.
AGRADECIMIENTOS
Las investigaciones realizadas han sido financiadas por los proyectos AGL2000–1725 y AGL2004–7495 del Ministerio de Educación y Ciencia y P08-AGR-03635 de la Junta de Andalucía. Juan Moral es contratado postdoctoral del programa Juan de la Cierva. Carlos Xaviér ha sido becario de la AECI durante tres años. Expresamos nuestro agradecimiento a todos los investigadores y agricultores que de un modo u otro han hecho posible este trabajo. Igualmente agradecemos a los revisores anónimos y a Marta Aguirre sus sugerencias.
REFERENCIASAgalliuG.2009ETSIAM, CórdobaTrabajo profesional fin de MásterAgosteoGE.Li Destri NocosiaMG.Magnano di San LioG.FrisulloS.CacciolaSO.Characterization of the causal agent of olive Anthracnose in southern Italy2000Bari (Italia)IV Symposium on Olive GrowingAgosteoGE.MacrìC.CacciolaSO.Magnano di San LioG.2006XIII Congresso SIPVFoggia, (Italia)AgosteoGE.MacriC.TacconeP.Susceptibility of olive cv. Itrana to Anthracnose200587287AgosteoGE.ScolaroL.PreviteraG.Non-conventional chemical control of olive anthracnose. Integrated protection of Olive Crops200730245248AinsworthGC.AinsworthGC.SparrowFK.SussmanAS.Introduction and keys to higher taxa1973Nueva YorkAcademic Press17AlbaJ.BarrancoD.Fernández-EscobarR.RalloL.Elaboración de aceite de oliva virgen2008MadridCoedición Junta de Andalucía/Mundi-Prensa657697AlmeidaMJV.La gaffa des olives en Portugal1899159094AndrésF.19912a EdS.L., JaénRiquelme y Vargas EdicionesArx vonJA.A revision of the fungi classified as Gloeosporium1970241203AzevedoAR.1976Oeiras, PortugalInstituto Nacional de Investigação AgráriaBallioA.BottalicoA.BounocoreV.CarilliA.Di VittorioV.GranitiA.Production and isolation of aspergillomarasmin B (lycomarasmic acid) from cultures of Colletotrichum gloeosporioides (Gloeosporium olivarum)19698187196BarrancoD.CimatoA.FiorinoP.RalloL.TouzaniA.CastañedaC.SerafínE.TrujilloI.2000MadridInternational Olive Oil Council y Mundi-PrensaBartoliniG.CerretiS.2013http://www.oleadb.it. Consultado (26/04/2013)BesnardG.KhadariB.NavascuésM.Fernández-MazuecosM.El BakkaliA.ArrigoN.Baali-CherifD.Bronzini de CaraffaV.SantoniS.VargasP.SavolainenV.The complex history of the olive tree: from Late Quaternary diversification of Mediterranean lineages to primary domestication in the northern Levant2013http://dx.doi.org/10.1098/rspb.2012.2833BiraghiA.Variazioni in ceppi di Gloeosporium olivarum Alm. di provenienze diverse193414223253BompeixG.JulioEVR.PhillipsDH.SmithIM.DunezJ.LelliotRA.PhillipsDH.ArcherSA.Glomerella cingulata (Stoneman) Spaulding et V. Schrenk1988Oxford, EnglandBlackwell Scientic PubblicationsBorkowG.GabbayJ.Copper, an ancient remedy returning to fight microbial, fungal and viral infections20093272278http://dx.doi.org/10.2174/187231309789054887.BottalicoA.Qualche dato sperimentale sugli effetti fitotossici dell'aspergillomarasmina B associata a vari ioni metallici, Phytopathol19731216BousquetsJF.VeghI.Pouteau-ThouvenotM.BarbierM.Isolement de l'aspergillomarasmine A de cultures de Colletotrichum gloeosporioides, agent pathogène de saules19713407408Branz-SobreiroJ.1992Lisboa, PortugalCentro nacional de protecçao de produçao agrícolaBronzini de CaraffaV.MauryJ.GambottiC.BretonC.BervilléA.GiannettiniJ.Mitochondrial DNA variation and RAPD mark oleasters, olive and feral olive from Western and Eastern Mediterranean200210412091216http://dx.doi.org/10.1007/s00122-002-0883-7.Bū’l-Jayr (siglo XI)Kitab Al-Filãha. Tratado de Agricultura1991MadridAECITrad. J.M. CarabazaCaballeroJM.del RíoC.BarrancoD.TrujilloI.The olive world germplasm bank of Córdoba, Spain2006251419CacciolaSO.FaeddaR.SinatraF.AgosteoGE.SchenaS.FrisulloS.Magnano di San LioG.Olive Anthracnose2012942944CacciolaSO.PaneA.AgosteoGE.Magnano di San LioG.Osservazioni sull’ epidemiologia dell'anthracnosi dell'olivo in Calabria, Inform199662732CarvalhoMT.Simoe-LopesP.Monteiro da SilavaMJ.Influence of different olive infection rates of Colletotrichum acutatum on some important olive oil chemical parameters2008791555559CiccaroneA.Considerazioni biologiche e sistematiche sull'agente della «lebbra» delle olive recenttemente osservata nel Leccese, Boll. Staz. Pat. Veg19505143165Council Regulation EECNo. 834/2007 of 28 of June 2007. On organic production and labelling of organic products and repealing regulation2007L189123Council Regulation EECNo. 2568/91 of 11th of July 1991. On the characteristics of olive oil and olive-residue oil and on the relevant methods of analysis1991L248183CoutinhoMP.Algumas notas sobre a gafa da azeitona19688517DammU.CannonPF.WoudenbergJHC.CrousPW.The Colletotrichum acutatum species complex20127337113http://dx.doi.org/10.3114/sim0010.EurostatThe use of plant protection products in the European Union: data 1992–20032007LuxembourgEuropean CommunitiesFaeddaR.AgosteoGE.SchenaL.MoscaS.FrisulloS.Magnano di San LioG.CacciolaSO.Colletotrichum clavatum sp. nov. identified as the causal agent of olive Anthracnose in Italy201150283302FamianiF.ProiettiP.FarineliD.TombesiA.Oil quality in relation to olive ripening2002586671674FAOThe Food and Agriculture Organization of the United Nations Statistical Database (FAOSTAT)2012http://faostat.fao.org. Consultado (26/04/2013)FarrDF.RossmanAY.Fungal Databases, Systematic Mycology and Microbiology Laboratory, ARS, USDA2013http://nt.ars-grin.gov/fungaldatabases/. Consultado (20/11/2013)FernándezMV.Introducción a la Fitopatología19733a EdArgentinaColección Científica del INTA, Buenos AiresGarcíaF.PedretE.MarcoV.DuatisJJ.Sensibilidad de diversas variedades de olivo al hongo Colletotrichum gloeosporioides1997b886063http://faostat.fao.org.GarcíaF.Micoflora asociada a la aceituna. Su repercusión en la calidad del aceite1995760931933GarcíaF.Micosis de las aceitunas y su incidencia en la calidad del aceite1998102171175GarcíaF.DuatisJJ.MarcoV.PedretE.Influencia de los ataques fúngicos en la pérdida de calidad del aceite de oliva1997a88131135GomesS.PrietoP.Martins-LopesP.CarvalhoT.MartinA.Guedes-PintoH.Development of Colletotrichum acutatum on tolerant and susceptible Olea europaea L. cultivars: a microscopic analysis2009168203211http://dx.doi.org/10.1007/s11046-009-9211-y.Gómez-CaravacaAM.CerretaniL.BendiniA.Segura-CarreteroA.Fernández-GutiérrezA.Del CarloM.CompagnoneD.CichelliA.Effects of fly attack (Bactrocera oleae) on the phenolic profile and selected chemical parameters of olive oil20085645774583http://dx.doi.org/10.1021/jf800118t.Gómez-CocaRB.MoredaW.Pérez-CaminoMC.Fatty acid alkyl esters presence in olive oil vs. organoleptic assessment201213512051209http://dx.doi.org/10.1016/j.foodchem.2012.05.053.González-FragosoR.Aclaraciones a los hongos conocidos con el nombre de “Repilos”191414291293GorterGJMA.Antracnose fungi of olives195617811291130http://dx.doi.org/10.1038/1781129a0.GranitiA.FrisulloS.PenissiA.MagnanoL.Infections of Glomerella cingulata on olive in Italy199323457465http://dx.doi.org/10.1111/j.1365-2338.1993.tb01353.x.GranitiA.LaviolaC.Sguardo generale alle malattie parassitarie dell'olivo1981317792GranitiA.La “lebbra delle” Olive in Sicilia1953272732GranitiA.La “lebbra delle” Olive in Sicilia1954915GreenPS.A revision of Olea L. (Oleaceae)20025791140http://dx.doi.org/10.2307/4110824.GuerfelM.Ben MansourM.OuniY.GuidoF.BoujnahD.ZarroukM.Triacylglycerols composition and volatile compounds of virgin olive oil from cv. Chemlali: Comparison among different planting densities20122012354019http://dx.doi.org/10.1021/jf102724f.GuerfelM.ZaghdoudC.JebahiK.BoujnahD.ZarroukM.Effects of the planting density on virgin olive oil quality of ‘Chemlali’ olive trees (Olea europaea L.)2010581246912472http://dx.doi.org/10.1021/jf102724f.HemmiT.KurataS.Contributions to the knowledge of Anthracnose of plants II, on Gloeosporium olivarum Alm. causing the olive Anthracnose19356573583HibbettDS.BinderM.BischoffJF.BlackwellM.CannonPF.ErikssonOE.HuhndorfS.JamesT.KirkPM.LückingR.LumbschT.LutzoniF.MathenyPB.MclaughlinDJ.PowellMJ.RedheadS.SchochCL.SpataforaJW.StalpersJA.VilgalysR.AimeMC.AptrootA.BauerR.BegerowD.BennyGL.CastleburyLA.CrousPW.DaiYC.GamsW.GeiserDM.GriffithGW.GueidanC.HawksworthDL.HestmarkG.HosakaK.HumberRA.HydeK.IronsideJE.KõljalgU.KurtzmanCP.LarssonKH.LichtwardtR.LongcoreJ.MiadlikowskaJ.MillerA.MoncalvoJM.Mozley-StandridgeS.OberwinklerF.ParmastoE.ReebV.RogersJD.RouxC.RyvardenL.SampaioJP.SchüßlerA.SugiyamaJ.ThornRG.TibellL.UntereinerWA.WalkerC.WangZ.WeirA.WeißM.WhiteMM.WinkaK.YaoYJ.ZhangN.A higher-level phylogenetic classification of the Fungi2007111509547http://dx.doi.org/10.1016/j.mycres.2007.03.004.IannottaI.PerriE.SirianiR.TocciC.Influence of Colletotrichum gloeosporioides (Penzing) and Camarosporium dalmatica (Thum) attacks on olive oil quality1999474399401IngleseP.FamianiF.GalvanoF.ServiliM.EspostoS.UrbaniS.Factors affecting extra virgin olive oil composition20113883147International Olive Oil CouncilNorma Comercial aplicable a los aceites de oliva y los aceites de orujo de oliva2012(COI/T.15/NC n° 3/Rev. 2)KeysA.ScardiV.BergamiG.The trends of serum cholesterol levels with age19522209210http://dx.doi.org/10.1016/S0140-6736(52)91544-4.KeysA.Coronary heart disease in seven countries197041Suppl. ILatinovicJ.VucinicZ.Cultural characteristics, pathogenicity, and host range of Colletotrichum gloeosporioides isolated from olive plants in Montenegro2002586753755LoprienoN.TeneriniI.Indagini sul Gloeosporium olivarum Alm., agente della “lebbra” delle olive196039262290http://dx.doi.org/10.1111/j.1439-0434.1960.tb01906.x.MargaritaL.Porta-PugliaA.QuacquarelliA.Colletotrichum acutatum, nuovo patogeno dell'olivo in Cina e confronto con l'agente della «lebbra» dell'olivo198611125133MartelliGP.PiglionicaV.Tre anni di lotta contra la Lebbra delle olive in Puglia19613101112MartelliGP.La lebbra delle olive. Presenza e diffusione in Calabria195996905914MartelliGP.Primo contributo alla conoscenza della biologia di Gloeosporium olivarum Alm196013143MartelliGP.Acervuli di Gloeosporium olivarum Alm. su foglie di olivo196114351MartínMP.GarcíaF.Colletotrichum acutatum y C. gloeosporioides cause anthracnose on olives1999105733741http://dx.doi.org/10.1023/A:1008785703330.MartínMP.García-FigueresF.TraperoA.Iniciadores especIficos para detectar las especies de Colletotrichum causantes de la antracnosis de los olivos2002284350MatalasAL.ZampelasA.StaurnosV.WolinskiI.The Mediterranean Diet Constituents and Health Promotion2001Boca Raton, USACRC PressMateo-SagastaE.Estudios básicos sobre Gloeosporium olivarum Alm. (Deuteromiceto Melanconial)19683031135MincioneA.ValenziseM.RuncioA.PoianaM.AgosteoGE.TacconePL.Ricerche sugli oli di oliva vergini calabresi. Influenza delle fitopatie sulle caratteristiche qualitative degli oli. Nota I-Effetti diretti degli attacchi di Antracnosi200481917MontagJ.SchreiberL.SchönherrJ.An in vitro study of the nature of protective activities of copper sulphate, copper hydroxide and copper oxide against conidia of Venturia inaequalis2006154474481http://dx.doi.org/10.1111/j.1439-0434.2006.01132.x.MontironiRA.Olivo. Frantoio variedad resistente a la Antracnosis. Pulverizaciones recomendables en montes de olivo1954106176177MoralJ.AlsalimiyaM.Muñoz-DíezC.LeónL.de la RosaR.TraperoA.Evaluación de preselecciones de olivo por su resistencia a Repilo y Antracnosis200645177178MoralJ.ÁvilaA.López-DoncelLM.AlsalimiyaM.OliveiraR.GutiérrezF.NavarroN.BouhmidiK.BenaliA.RocaL.TraperoA.Resistencia a los Repilos de distintas variedades de olivo20052083440MoralJ.BouhmidiK.TraperoA.Influence of fruit maturity, cultivar susceptibility, and inoculation method on infection of olive fruit by Colletotrichum acutatum20089214211426http://dx.doi.org/10.1094/PDIS-92-10-1421.MoralJ.CherifiF.Muñoz-DíezC.XavierCJ.Trapero CasasA.Infection of olive seeds by Colletotrichum acutatum and its effect on germination2009a99S88MoralJ.Jurado-BelloJ.SánchezMI.OliveiraR.TraperoA.Effect of temperature, wetness duration, and planting density on olive anthracnose caused by Colletotrichum spp2012102974981http://dx.doi.org/10.1094/PHYTO-12-11-0343.
MoralJ.Jurado-BelloJ.TraperoA.Effect of temperature and relative humidity on mycelial growth, conidial germination and fruit infection by Colletotrichum spp. causing olive Anthracnose20117914MoralJ.OliveiraR.RocaLF.CabelloD.TraperoA.Control of olive Anthracnose caused by Colletotrichum spp2009b7855MoralJ.OliveiraR.TraperoA.Elucidation of disease cycle of olive anthracnose caused by Colletotrichum acutatum2009c99548556http://dx.doi.org/10.1094/PHYTO-99-5-0548.MoralJ.TraperoA.Assessing the susceptibility of olive cultivars to anthracnose caused by Colletotrichum acutatum2009a9310281036http://dx.doi.org/10.1094/PDIS-93-10-1028.MoralJ.TraperoA.Resistencia del olivo a la Antracnosis causada por Colletotrichum spp2009b662230MoralJ.TraperoA.Fuentes de inóculo y dinámica de la infección en la Antracnosis del olivo causada por Colletotrichum spp2010MoralJ.TraperoA.Mummified fruit as a source of inoculum and disease dynamics of olive anthracnose caused by Colletotrichum spp2012102982989http://dx.doi.org/10.1094/PHYTO-12-11-0344.MraichaF.KsantiniM.ZouchO.AyadiM.SayadiS.BouazizM.Effect of olive fruit fly infestation on the quality of olive oil from Chemlali cultivar during ripening20104832353241http://dx.doi.org/10.1016/j.fct.2010.08.031.MugnaiL.SuricoG.RogazziA.Glomerella cingulata on olive in India: morphological and pathological notes199323449455http://dx.doi.org/10.1111/j.1365-2338.1993.tb01352.x.
OliveiraR.MoralJ.BouhmidiK.TraperoA.Caracterización morfológica y cultural de aislados de Colletotrichum spp. causantes de la antracnosis del olivo200531531548PennisiM.AgosteoGE.GrascoS.Chemical control of the olive rot caused by Glomerella cingulata199323467472http://dx.doi.org/10.1111/j.1365-2338.1993.tb01354.x.PérezM.Evaluación en campo de fungicidas, sales de calcio y extractos vegetales para el control de la antracnosis del olivo causada por Colletotrichum spp2011CórdobaETSIAMTrabajo Profesional Fin de MásterPérez-CaminoMC.MoredaW.MateosR.CertA.Determination of esters of fatty acids with low molecular weight alcohols in olive oils20025047214725http://dx.doi.org/10.1021/jf025542+.PontisRE.HansenHN.Olive Anthracnose in the United States194232642644ProtaU.Le malattie dell'olivo, Infor1995451626PruskyD.FreemanS.DickmanMB.2000St. Paul MN, USAThe American Phtopathological SocietyRahmanM.PunjaZK.DatnoffLE.ElmerWH.HuberDM.Calcium and plant disease2007San Paul, MNAPS Press7993RalloL.RalloL.BarrancoD.CaballeroJM.del RíoC.MartínA.TousJ.TrujilloI.Variedades del olivo en España: una aproximación cronológica2005MadridJunta de Andalucía, MAPA y Ediciones Mundi-Prensa1544RhoumaA.TrikiMA.MsallemM.First report of olive anthracnose caused by Colletotrichum gloeosporioides in Tunisia2010499598RocaLF.MoralJ.ViruegaJR.ÁvilaA.OliveiraR.TraperoA.Copper fungicides in the control of olive diseases2007264850RuncioA.SorgonàL.MincioneA.SantacaterinaS.PoianaM.Volatile compounds of virgin olive oil obtained from Italian Cultivars grown in Calabria. Effects of processing methods, cultivar, stone removal, and antracnose attack2008106735740http://dx.doi.org/10.1016/j.foodchem.2007.06.051.SaponaroA.Presenza di Gloeosporium olivarum Alm. sugli organi vegetativi dell'olivo nel Leccese e nel Brindisino19537609619SchenaL.MoscaS.CacciolaSO.FaeddaR.SanzaniSM.AgosteoaGE.SergeevaV.Magnano di San LioaG.Species of the Colletotrichum gloeosporioides and C. boninense complexes associated with olive anthracnose2013http://dx.doi.org/10.1111/ppa.12110SeguraR.Evaluación de microorganismos antagonistas para el control biológico del Repilo y la Antracnosis del olivo2003CórdobaETSIAMTesis doctoralSergeevaV.NairNG.Spooner-HartR.Evidence of early flower infection in olives (Olea europaea) by Colletotrichum acutatum and C. gloeosporioides causing anthracnose disease2008a38182http://dx.doi.org/10.1071/DN08032.SergeevaV.Spooner-HartR.NairNG.First report of Colletotrichum acutatum and C. gloeosporioides causing leaf spots of olives (Olea europaea) in Australia2008b3143144http://dx.doi.org/10.1071/DN08055.SergeevaV.Disease resistance and adaptability of olive cultivars2011812729SharmaRL.KaulJL.Field evaluation of fungicide for control of olive Anthracnose199020185187SuttonBC.The Coelomycetes. Fungi imperfecti with pycnidia, acervula and stromata1980Kew, EnglandCommonwealth Mycological InstituteTalhinhasP.Neves-MartinsJ.OliveiraH.SreenivasaprasadS.The distinctive population structure of Colletotrichum species associated with olive anthracnose in the Algarve region of Portugal reflects a host-pathogen diversity hot spot20092963138http://dx.doi.org/10.1111/j.1574-6968.2009.01613.x.TalhinhasP.SreenivasaprasadS.Neves-MartinsJ.OliveiraH.Molecular and phenotypic analyses reveal association of diverse Colletotrichum acutatum groups and a low level of C. gloeosporioides with olive anthracnose20057129872998http://dx.doi.org/10.1128/AEM.71.6.2987-2998.2005.TamendjariA.AngerosaF.MettouchiS.BellalMM.The effect of fly attack (Bactrocera oleae) on the quality and phenolic content of Chemlal olive oil200960507513http://dx.doi.org/10.3989/gya.032209.TraperoA.BlancoMA.BarrancoD.Fernández-EscobarR.RalloL.Enfermedades2008MadridCoedición Junta de Andalucía/Mundi-Prensa595656TraperoA.RocaLF.MoralJ.Perspectivas futuras del control químico de las enfermedades del olivo20092128082UcedaM.HermosoM.AguileraMP.BarrancoD.Fernández-EscobarR.RalloL.La calidad del aceite de oliva2008MadridCoedición Junta de Andalucía/Mundi-Prensa699727VichiS.PizzaleL.ConteLS.BuxaderasS.Lopez-TamamesE.Solid-phase Microextraction in the analysis of virgin olive oil volatile fraction: Modifications induced by oxidation and suitable markers of oxidative status20035165646571http://dx.doi.org/10.1021/jf030268k.VucinicZ.LatinovicJ.MetzidakisIT.VoyiatzisDG.Colletotrichum gloeosporioides, a new olive (Olea europaea L.) parasite in Yugoslavia1999474577579WeirBS.JohnstonPR.DammU.The Colletotrichum gloeosporioides species complex20127311580http://dx.doi.org/10.3114/sim0011.XaviérCJ.MoralJ.CherefiiF.DíezCM.TraperoA.Resistencia del acebuche a la Antracnosis del olivo causada por Colletotrichum spp. y su posible origen2012XVI Congreso SEF (Málaga)XaviérCJ.MoralJ.TraperO.Caracterización de la virulencia de Colletotrichum acutatum, agente de la Antracnosis del olivo2010XV Congreso SEF (Vitoria)ZachosDG.MakrisSA.Recherches sur le Gloeosporium olivarum en Grèce. II. Symptomatologie de la maladie. III. Epidémiologie de la maladie19635128130ZoharyD.Spiegel-RoyP.Beginning of fruit growing in the old world1975187319327http://dx.doi.org/10.1126/science.187.4174.319.ZoharyD.The wild genetic resources of the cultivated olive19943566265